Cirkuspigen Mays er 22 år, bor i de palæstinensiske besatte områder og planlægger et liv med sin svenske kæreste Caspar i Stockholm, hvor hun vil læse på universitetet. Men der er langt fra drøm til virkelighed og familiens forventninger og svensk bureaukrati lægger forhindringer i vejen for det unge par.
Da stjernepsykologen John Lykken får besøg af døden, som giver ham 24 timer til at tage afsked, får han med ét mægtig travlt. Johns karriere er på sit højeste og han står netop samme aften over for, at skulle modtage en meget prestigefyldt pris. For John bliver det magtpåliggende at nå at lave et barn på sin unge kæreste Freja inden døgnet er omme. Forgæves forsøger han at tigge, tvinge og trygle hende til at makke ret, men først da John formår at vælge kærligheden frem for sit store ego, får han det, han ønsker og mere til og John kan nu møde døden med ro i sjælen. Men skæbnen har endnu et par overraskelser i baghånden inden tæppefald. Og måske er prisen for Johns sjælfred endnu højere end han drømmer om?
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
