Den 30-årige kejtede ungkarl PETER sejler flygtninge i land fra et fragtskib i Østersøen på onkel FINN´s lille fiskerbåd. Nemt job – gode penge.Peter har svært ved at sige til og fra. Han er verdens mest ubeslutsomme mand. Af samme grund har han også lidt svært med det der med piger. Han bor stadig i kælderen under sin mors hus og da han vil skjule en ung kvinde på flugt fra et arrangeret ægteskab kommer problemerne. Nu må Peter vælge – og det er ikke så let.
Efter deres fælles fars død, vil Sigurd tilgive sine ældre halvsøskende Astrid og Jens for den mobning de udsatte ham for som barn, men det kommer ikke til at gå som planlagt. Astrid og Jens vil ikke tage imod tilgivelsen, da de ikke føler, de har gjort noget, de skal tilgives for. Afvisningen får Sigurd til at indse, at han faktisk vil have en undskyldning, men det får kun konflikten mellem ham og hans søskende til at eskalere. De falder alle tilbage i deres gamle roller og traumer fra barndommen bringes op til overfladen.
En ung, utilpasset fyr, John, lever af trygheden ved et livslangt venskab med hans barndomskammerat, Patrick. Deres forhold ændrer dog karakter som følge af en naturlig udvikling væk fra et venskab mellem to børn og hen imod et voksenliv, som Patrick formelt træder ind i ved filmens handlingsmæssige omdrejningspunkt – Patricks bryllup.
Dyrepasseren Hans-Erik arbejder på et dyreinternat og er kørt fast i dagligdagens magelige hamsterhjul. Men da internatet pludselig opkøbes må han brat søge hjælp hos karrierecoachen Mona for at redde sit job. Mødet med Mona vender alting på hovedet for Hans-Erik, og han indser, at der måske er noget, der er vigtigere end jobbet.
Mary Kabufufu er lesbisk og asylansøger. Hun leder efter sin kæreste, som forsvandt under deres flugt fra Uganda. Til Marys sidste interview i Flygtningenævnet går det op for hende, at hun har overset en ledetråd, som måske kan føre hende til kæresten. Men hun ved stadig ikke, om hun får asyl.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.