Hver sommer kommer udenlandsdanskeren Jørgen sammen med sin kone hjem til Danmark. Her mødes de med Birgitte, Peter og deres søn Thomas, som har et sommerhus i nærheden. Jørgen og Thomas har noget tilfælles, og efter de andre er gået i seng, går de en tur på stranden, hvor Jørgen konfronterer Thomas og spørger, hvorfor han er så trist. Thomas vil have en hemmelighed til gengæld for sin egen. De afslører hver deres hemmelighed, og det får store konsekvenser for de efterfølgende somre og for deres indbyrdes forhold.
Gitte og Frank begår rutineret indbrud i et villakvarter, hvor de denne nat overraskes af politiet. Gitte øjner chancen og udgiver sig for at være ejeren af villaen. Frank er tøvende, men lader sig forføre af Gittes plan. Men inden de ser sig om, er de hvirvlet endnu dybere ind i en løgn som får fatale følger.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
En ung, utilpasset fyr, John, lever af trygheden ved et livslangt venskab med hans barndomskammerat, Patrick. Deres forhold ændrer dog karakter som følge af en naturlig udvikling væk fra et venskab mellem to børn og hen imod et voksenliv, som Patrick formelt træder ind i ved filmens handlingsmæssige omdrejningspunkt – Patricks bryllup.
Anna ankommer til Paris for at besøge sin gravide veninde Caroline som har fødselsdag. Anna har igennem de sidste 5 år kæmpet for at blive gravid, men har for nyligt fået at vide, at det er meningsløst at fortsætte fertilitetsbehandlingerne på grund af hendes sygdom - endometriose. Hun har svært ved at skjule sin jalousi i forbindelse med Carolines graviditet, og kløften mellem veninderne vokser. Det bliver en skelsættende weekend, som kommer til at vende op og ned på deres venskab.
Harris bor på Manhattan. Harris store kærlighed har forladt ham. Harris spiller hovedrollen i ”En gal mands dagbog” og instruktøren er ikke tilfreds. Harris skal passe sit ”rigtige” arbejde som ejendomsmægler. Harris leder efter en forbindelse imellem sin indre stemme og den ydre virkelighed. Filmens lag er inspireret af Paul Austers kondition om to stemmer i konflikt. Filmens sprog ligger et sted imellem dokumentar og fiktion.