Håndboldtræneren Bojana bliver sat på prøve, da forældrene til lilleputholdet sætter spørgsmålstegn ved hendes - i deres øjne - hårde facon og (u)pædagogiske metoder. Det kulminerer for hende under en håndboldkamp, hvor alle har en holdning til, hvordan hun bør være - både som menneske og som træner. Hun må derfor vælge: Skal hun lytte til kritikken og skrue ned for sit temperament, eller skal hun risikere konsekvenserne af at holde paraderne oppe og stå ved sig selv og sine værdier?
Emil, 23, er mors dreng. Hun kender alle hans hemmeligheder… bortset fra hans gemmested og de små sonater han skriver når han er alene. Den ambitiøse men ikke så disciplinerede Sophia, 20, optages på moderens klaverskole og sår splid med sin uventede interesse for Emil. Emil forstår ikke det intrigespil, han pludselig spiller hovedrollen i, men de nye følelser giver ham modet til at sige sin mor imod for første gang, og de kalder på en kærlighedserklæring: En sonate til Sophia, for det er hende, han er forelsket i. Men sonaten efterlader Sophia kold, og Emil søger trøst hos mor, som minder ham om at i visse miljøer tænker folk kun på sig selv – og de, der involverer sig med dem, ofte betaler prisen.For Emil handler det i midlertid ikke om, hvem der skal betale prisen for hans forliste følelser, men om hvordan hun skal straffes.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
