Jo mere tid der går, jo sværere bliver det for Peter at fortælle sin kæreste, Sara, om den mørke hemmelighed han bærer rundt på. Men da Peter og Sara møder en mystisk mand i supermarkedet, begynder Peters fortid langsomt at komme frem i lyset. Peter bliver bliver tvunget til at træffe et valg: Skal man gemme sine spøgelser væk eller skal man åbne op og fortælle sandheden?
To brødre mødes ved deres afdøde fars gård – deres barndomshjem. Klavs er en tilsyneladende ansvarlig familiefar og Jens netop løsladt fra fængslet. De håndterer afmagten og vreden over farens død forskelligt, men langsomt ændres deres roller.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
