På kanten af samfundet, for enden af havnen lever brødrene Fritz og Charles en stillestående tilværelse, indtil en fremmeds ankomst og et ildevarslende brev rusker op i skyldfølelse, skuffelser og vækker en svunden drøm til live.
Ingunn er en ung kvinde fra Færøerne, der er flyttet til storbyen København, hvor hun desperat prøver at passe ind i det hippe clubbing miljø. Hun tager i byen med sin færøske kusine, som allerede er dybt inde i miljøet og som derfor giver hende instrukser i, hvordan hun skal opføre sig i nattens maskeradebal. Men måske er den maske, som Ingunn har iklædt sig, alligevel for tung at bære?
Den nyudklækkede betjent, Jacob er idealisten, der snart skal komme på andre tanker. Jacobs frustrationer hober sig op: En enlig mor, der plages af sin eksmand. Småkriminelle, der slipper med small talk og en advarsel. Politifolk, der selv laver uskyldige småforbrydelser. Han er fast besluttet på, at være en god panser. Den smårascistiske, homofobe partner (Morten Hauch-Fausbøll) dyrker mandomsklicheerne og vælger den lette vej, hvor man bare erkender, at en eller anden skal sgu være syndebuk. Så kommer det hele ud, og man kan sove godt om natten.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
