Emily og Ida, to søstre der altid har været meget forskellige, har netop mistet deres far. De mødes i barndomshjemmet for at tage sig af det praktiske efter tabet i familien. Idas børn er tvunget til at tage del i de voksnes komplekse verden, hvor uløste spændinger fra fortiden stadig hærger.
Sømanden, Jørgen vender for en enkelt aften hjem til Danmark, og forsøger at opspore sin gamle kærlighed, som han måtte tage afsked med for mange år siden. Som natten skrider frem, må Jørgen dog indse, at meget har forandret sig, og undervejs gør han sig chokerende opdagelser om sig selv og om den kvinde, han elskede.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
Emil lever en afsondret tilværelse med sin online videokanal som tætteste bånd til omverdenen. Han er vanvittigt dedikeret fan af YouTuberen Frank, og kopierer alt hvad denne gør. Men i takt med, at Frank begynder at udvise en voksende irrationel adfærd, får Emil udfordret sit eget selvbillede og den virkelighed han har skabt foran kameraet.
