Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
Cirkuspigen Mays er 22 år, bor i de palæstinensiske besatte områder og planlægger et liv med sin svenske kæreste Caspar i Stockholm, hvor hun vil læse på universitetet. Men der er langt fra drøm til virkelighed og familiens forventninger og svensk bureaukrati lægger forhindringer i vejen for det unge par.
I en øde landsby bygger en ensom knark et spejl af de materialer, han har til rådighed. Under det møjsommelige arbejde går manden uforvarende igennem spejlet og vikler sig dermed ind i en række uforudsigelige kædereaktioner – fra biljagter, slåskampe, orkaner over skovbrande til krige og en rumrejse – indtil han kommer ud på den anden side af spejlet, der viser sig at være fuldendt.
Jo mere tid der går, jo sværere bliver det for Peter at fortælle sin kæreste, Sara, om den mørke hemmelighed han bærer rundt på. Men da Peter og Sara møder en mystisk mand i supermarkedet, begynder Peters fortid langsomt at komme frem i lyset. Peter bliver bliver tvunget til at træffe et valg: Skal man gemme sine spøgelser væk eller skal man åbne op og fortælle sandheden?
Lars har inviteret hans gamle gymnasieklasse hjem til middag, men fortryder og aflyser alle. Lars har en gammel drøm, som han planlægger, skal gå i opfindelse denne aften. Han mangler at aflyse en – hans gamle hemmelige kærlighed – Rikke. Som intet anede dukker op, til hvad der skulle være en festlig re-union. Kampen starter for Lars, om utroskab over for hans kæreste Lise, som er bortrejst, og hans gamle kærlighed til Rikke.
Den unge fisker Verner burde ikke længere tage på havet, for hjertet kan ikke holde til arbejdet, men det er dér, han hører til. Samtidig prøver landsbydrengen Jeppe desperat at få Verners opmærksomhed, for Jeppe drømmer om at blive fisker. Sammen tager de ud på deres sidste og første færd på havet.
