Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.
Langt ude på landet lå en gammel gård. Med et faldefærdigt tag. Og et beskyttelsesrum. Hér sidder Bo rastløs og venter på, at hans dreng Valdemar skal komme hjem fra skole så de kan lege angsten bort. De to er bedste venner og elsker hinanden betingelsesløst, men da den fjendtlige verden udenfor – skolen og sagsbehandleren – melder deres ankomst til gården for at se til dem, begynder tingene at mudre for Bo: For er fjenden udenfor eller i hans hoved? Og kan han og Valdemar, der drømmer sig ud mod markerne, forblive en familie hvis han ikke længere kan stole på sig selv?
Nadim er en minoritetsetnisk mand med tjek på tilværelsen. Han vil dog på ingen måde associeres med de mennesker, der ligner ham, men ikke kan opføre sig ordentligt. På vej til sin søsters fødselsdag sætter hans egen fordomsfuldhed ham i en position, der får dramatiske konsekvenser for ham.
Excentriske Niels inviterer sin nevø Glen til en alternativ militærlejr i sit parcelhus i den nordjyske flække Fly. På trods af onklens ejendommelige tilværelse som eneboer i et ekstremt kaotisk og uhumsk hjem, hvor der ikke har været gæster i årevis, har Glen og Niels alligevel opbygget et særligt bånd. Andre i familien har afskrevet Niels som en original, men Glen vil gerne lære sin specielle onkel bedre at kende. Som gammel militærmand har Niels forsøgt at sætte et kærligt præg på sin nevø med "kæft, trit og retning" gennem årene, og nu giver Glen ham en unik chance for at komme med sine bedste råd og manerer. En chance for at opdrage den søn, som Niels aldrig fik, men drømte om. Drevet af både nysgerrighed og fascination forsøger Glen gennem militærlejren at komme ind under huden på sin mystiske onkel og blive klogere på hans fortid og uforløste drømme.
Pernille er på vej til fest med sine bedste veninder da hun pludselig får fortalt at der går et rygte om at hun har fået en abort. Pernille benægter rygtet og overtales af sine veninder til at konfrontere pigen som de tror står bag. Men da gruppen endelig finder hende eskalerer situationen hurtigt ud af kontrol. Pernille bukker under for gruppepresset og aftenen tager en drejning som vil forfølge hende for altid.
Harris bor på Manhattan. Harris store kærlighed har forladt ham. Harris spiller hovedrollen i ”En gal mands dagbog” og instruktøren er ikke tilfreds. Harris skal passe sit ”rigtige” arbejde som ejendomsmægler. Harris leder efter en forbindelse imellem sin indre stemme og den ydre virkelighed. Filmens lag er inspireret af Paul Austers kondition om to stemmer i konflikt. Filmens sprog ligger et sted imellem dokumentar og fiktion.
En tilfældig morgen deler tre forskellige mennesker gennem deres ubeslutsomhed den samme skæbne; en ung bagerjomfru går glip af kærligheden, en ældre herre forpasser muligheden for at forsone sig med sin søn og en ung mand, fastlåst i sit job, udskyder sine drømme.
