Sømanden, Jørgen vender for en enkelt aften hjem til Danmark, og forsøger at opspore sin gamle kærlighed, som han måtte tage afsked med for mange år siden. Som natten skrider frem, må Jørgen dog indse, at meget har forandret sig, og undervejs gør han sig chokerende opdagelser om sig selv og om den kvinde, han elskede.
Teenageren William er overbevist om, at det er hans skyld, at verden er ved at gå under. På jordens sidste dag bliver han stillet overfor et dillemma; Skal han bruge dagen med sin familie, der har valgt at fejre fødselsdag for hans udviklingshæmmede søster eller skal han mødes med sit crush, der utålmodigt venter på ham ved den lokale strand?
Instruktør, Niels Holstein Kaa er ulykkelig i København. I håb om at genvinde troen på lykken og kærligheden rejser Niels til byen Yellowknife i det nordvestlige Canada, hvor han boede for ti år siden. Rejsen bliver et opgør med fortiden, nutiden og den person han må erkende han er.
Hvilke spor efterlader de mennesker, vi mister? Hvordan vi bærer dem og deres fortællinger med videre? Den Geniale Epoke viser en familie i sorg over en afdød far. Gennem to tidsrum føres vi ind i fraværets tilstedeværelse i et stille portræt om kærlighed og erindring.